Genetic structure, phylogeography, adaptive variation and speciation in the tropical tree genus symphonia

Resumen

La estructura genética que presenta una especie es el resultado de sus niveles de diversidad genética, así como de su distribución espacial. Además, depende significativamente de la historia evolutiva específica que ha sufrido la especie. Así, para desentrañar los procesos evolutivos que actúan simultáneamente a diferentes niveles en una especie o taxon, será necesario trabajar mediante enfoques complementarios, orientados a diferentes escalas espaciales y a diferentes niveles taxonómicos. El estudio de la estructura genética espacial a pequeña escala en plantas (un enfoque en escala micro) implicará trabajar en las escalas espaciales más pequeñas, así como recoger información detallada de la distribución espacial de genotipos dentro de las poblaciones. El análisis a esta escala ayudará a detectar principalmente procesos evolutivos y ecológicos relacionados principalmente con periodos de tiempo cortos y/o a escala espacial pequeña, tales como fragmentación de hábitats y otras perturbaciones, eficiencia de los mecanismos de dispersión o distancias de dispersión genética. Por otro lado, el estudio de la estructura genética a escala más amplia (un enfoque en escala macro), incluyendo los puntos de vista geográfico y taxonómico (es decir, de especiación), normalmente implicará detectar procesos espacio-temporales más amplios y trabajar con escalas evolutivas de tiempo más largas. En este sentido, la estructura genética espacial de una especie a escala macro será el resultado de diferentes influencias históricas y contemporáneas, tales como la conectividad a lo largo de la distribución de la especie, las barreras del paisaje, la adaptación al medio, la historia demográfica o los eventos climáticos, entre otros. Finalmente, si incluimos la perspectiva taxonómica en el análisis de la estructura genética de un grupo de especies muy relacionadas, podremos ser capaces de analizar los procesos que conducen a la especiación, entre los cuales se pueden encontrar también los ya previamente mencionados. Las especies arbóreas son buenos sistemas de estudio para analizar su estructura genética y los procesos evolutivos subyacentes a diferentes niveles. Los árboles son formas de vida sésiles que, a menudo, presentan grandes poblaciones conectadas mediante flujos genéticos. Además, aparecen frecuentemente en diferentes hábitats y suelen acumular altos niveles de diversidad genética no domesticada en comparación con otras formas de vida en plantas. Todas estas características impulsan la eficiencia de los procesos de selección que conducen a la adaptación local, facilitan la trazabilidad de los movimientos de los genes y establecen un escenario apropiado para desenmarañar las fuerzas evolutivas selectivas de aquellas que son estocásticas. Sin embargo, trabajar con especies arbóreas tropicales implica diferentes desafíos, como dificultades logísticas y de muestreo de campo, dificultades relacionadas con la identificación morfológica cierta, así como otros problemas que, en conjunto, han ralentizado el ritmo de la investigación evolutiva en especies arbóreas tropicales. Sin embargo, trabajar con árboles tropicales es fundamental y hay planteadas muchas cuestiones relacionadas con el establecimiento y el mantenimiento de la alta diversidad florística en los bosques tropicales, así como sobre los procesos evolutivos específicos que han contribuido a la generación de estos ecosistemas hiper-ricos en especies. Además, aumentar el conocimiento en este bioma es de gran importancia para su gestión forestal sostenible y su conservación, especialmente teniendo en cuenta los efectos ya perceptibles del cambio climático y las altas tasas de deforestación global. Esta tesis está centrada en el género de árboles tropicales Symphonia, que pertenece a la familia Clusiaceae, como grupo de estudio para analizar su estructura genética a diferentes escalas espaciales y a diferentes niveles taxonómicos. El objetivo principal ha sido descubrir las dinámicas evolutivas a escalas micro y macro que han conducido al género Symphonia a su situación actual en cuanto a ecología, distribución geográfica, adaptación local y diversidad genética. Este género rico en especies, con su amplia distribución en numerosos hábitats a lo largo de dos continenetes y su alta diversidad en Madagascar, es un modelo particularmente adecuado para investigar los procesos evolutivos relacionados con la estructura genética espacial y taxonómica que producen los patrones de diversidad genética en árboles tropicales. Específicamente, hemos analizado la estructura genética de S. globulifera a pequeña escala en varias poblaciones de África y de la región Neotropical en relación con las diferentes estrategias de dispersión genética. Además, hemos examinado las relaciones entre las similitudes en los patrones y en la intensidad de la estructura genética a escala pequeña en grupos de poblaciones respecto de los factores concurrentes que influyen en dicha estructura genética, tales como comunidades similares de dispersantes, características de los hábitats o la historia biogeográfica. También hemos investigado la colonización y la historia de diversificación de las poblaciones africanas y neotropicales, teniendo en cuenta la influencia de eventos climáticos del pasado, así como otros factores ambientales y geográficos a gran escala. Asimismo, hemos estudiado las huellas genómicas de la adaptación local de S. globulifera en África, identificando algunos de los factores involucrados en esta adaptación a nivel regional. Finalmente, hemos desarrollado nuevos marcadores funcionales basados en polimorfismos de un solo nucleótido (SNP) con el objetivo de inferir por primera vez las relaciones filogenéticas dentro del género Symphonia (que incluye S. globulifera y las especies de Symphonia de Madagascar), comprobar la actual delimitación de especies de Symphonia de Madagascar mediante taxonomía integrativa, e investigar la historia evolutiva que subyace a la radiación de las especies de Symphonia en Madagascar. A lo largo de los distintos enfoques que componen la tesis, hemos encontrado que el género Symphonia presenta una acumulación muy llamativa de estructuras genéticas a diferentes niveles, junto con un amplio rango de distribución que cubre una gran variedad de hábitats. Por un lado, hemos detectado una amplia diversidad de patrones de estructura genética a pequeña escala dentro de las poblaciones de S. globulifera, desde estructuras genéticas débiles o no significativas en poblaciones neotropicales a estructuras pronunciadas en las poblaciones africanas. La intensidad de la estructura genética a pequeña escala correlacionó con las comunidades de dispersantes y el rango espacial de muestreo en su dimensión altitudinal. Además, los datos también mostraron señales de ocurrencia simultánea de diferentes linajes, así como de agrupación de grupos genéticos en relación con las características del hábitat. Por otro lado, hemos desvelado que el origen más probable de los eventos de colonización de África a América ha sido la isla de São Tomé, en base a las poblaciones africanas analizadas, lo que refuerza la evidencia de que S. globulifera es capaz de realizar dispersiones a través del mar. También hemos encontrado señales de que los dos morfotipos de la Guyana Francesa, así como dos poblaciones cercanas del morfotipo común en la Guyana Francesa, son linajes evolutivos distintos. Además, nuestro trabajo también presenta una primera aproximación a las bases de la adaptación local de S. globulifera a gran escala, donde la habilidad de nuestra especie en resistir el estrés hídrico y los suelos ácidos parece sustentar su amplio rango de distribución en África. Finalmente, nuestro estudio presenta las relaciones filogenéticas dentro del género Symphonia (incluyendo S. globulifera y las especies de Symphonia de Madagascar), y resultados congruentes en cuanto a la delimitación de especies en Madagascar en base a fuentes de datos genéticos y no genéticos y a un esfuerzo de muestreo sin precedentes en tres grandes regiones de Madagascar, ambos análisis realizados por primera vez en este grupo de especies. En conjunto, esta tesis demuestra que analizar la influencia de los mismos factores a diferentes escalas espaciales y taxonómicas puede dar visiones complementarias y más completas respecto a los procesos evolutivos que afecta a un taxon, así como ayudar a explicar su situación evolutiva actual.